High inter-individual diversity of the gut microbiota in Trypocopris pyrenaeus (Charpentier, 1825) (Coleoptera, Geotrupidae)

I coleotteri coprofagi possono essere fornitori indiretti di servizi ecosistemici dal momento che ospitano un microbiota intestinale specializzato, composto da un gruppo eterogeneo, che comprende batteri, archaea e funghi e che è coinvolto nella mineralizzazione della sostanza organica e nella soppressione dei patogeni. La composizione tassonomica del microbiota intestinale è determinata da molteplici fattori, tra cui lo stadio di sviluppo e la morfologia intestinale dell'ospite, il tipo di dieta e la tassonomia dell'ospite, l'ambiente e il meccanismo di trasmissione. I microorganismi presenti nell'intestino dei coleotteri coprofagi svolgono un ruolo cruciale nella degradazione di composti come cellulosa e lignina. Ad oggi, tuttavia, si sa ancora poco sulla diversità tassonomica e sulle funzioni ecologiche che questi micro-simbionti possono fornire. Inoltre, finora sono state in maggioranza testate specie allevate in laboratorio, mentre è necessario studiare la variabilità del microbiota anche in individui raccolti direttamente in natura. Nel nostro studio abbiamo descritto e confrontato la diversità tassonomica e funzionale di batteri, archaea e funghi presenti nel microbiota intestinale di individui adulti di Trypocopris pyrenaeus, una specie politipica ampiamente distribuita in Europa, che utilizza feci di diverse specie di vertebrati. Abbiamo riscontrato una notevole variabilità interindividuale nella composizione tassonomica del microbiota intestinale degli individui esaminati. Inoltre, l'ordinazione multivariata degli individui cambia a seconda che si considerino i batteri o i funghi. Gli individui testati condividono solamente lo 0.25% delle OTU di batteri e archaea e lo 0.50% delle OTU fungine. Considerando il core a livello di famiglia abbiamo riscontrato ancora fortissima variabilità interindividuale, in quanto gli individui condividono solo lo 0.91% e il 2.35% delle famiglie batteriche-archeali e fungine rispettivamente. Tra le OTU di batteri e archaea, i Phyla più rappresentati sono Firmicutes, Proteobacteria, Bacteroidota, Actinobacteriota ed Euryarchaeota, anche se le abbondanze relative variano tra gli individui. Tra i funghi, il phylum più abbondante è Ascomycota, seguito da Basidiomycota. Le funzioni batteriche e archeali più presenti sono la chemioeterotrofia aerobica, la chemioeterotrofia e la fermentazione, mentre i trofismi fungini riscontrati con maggiore frequenza in tutti gli individui sono categorie miste come patotrofo-saprotrofo o patotrofo-saprotrofo-simbiotrofo. La forte variabilità interindividuale evidenziata dai nostri risultati suggerisce che lo studio del microbiota intestinale dei coleotteri coprofagi non può prescindere da un campionamento consistente di individui per riuscire a descrivere tutta la variabilità intraspecifica.

Dung beetles contribute first and foremost to dung removal. Still, they also contribute to an impressive variety of other ecosystem services, and the gut microbiota (i.e., a heterogeneous group including bacteria, archaea and fungi) may be crucial in their role as ecosystem service providers. The taxonomic composition of gut microbiota is shaped by multiple factors including diet, developmental stage and gut morphology, host taxonomy, environment, and mechanism of transmission. These microorganisms play a crucial role in degrading otherwise unpalatable recalcitrant compounds such as cellulose and lignin. However, little is known about the taxonomic diversity and ecological functions these micro symbionts can provide. Moreover, until now, most of the studies focused on lab-reared species, whereas there is a need to study the microbiota of adult individuals in natural conditions. Here, we describe and compare the taxonomic and functional diversity of bacteria, archaea, and fungi in the gut microbiota of ten wild adult individuals of Trypocopris pyrenaeus - a dung beetle species widely distributed across Europe that feeds on faeces of several vertebrate species. We found marked inter-individual variability in the taxonomic composition of the gut microbiota with multivariate ordination of individuals that changes depending on whether we consider bacteria or fungi. Shared OTUs and families (i.e., core microbiota) are very few. The individuals tested shared 0.25% of the bacterial-archaeal OTUs and 0.50% of the fungal OTUs. They also shared 0.91% and 2.35% of the bacterial-archaeal and fungal families respectively. Among bacteria and archaea, the most represented Phyla are Firmicutes, Proteobacteria, Bacteroidota, Actinobacteriota and Euryarchaeota, although the relative abundances varied between individuals. Among the fungal OTUs, the most abundant phylum is Ascomycota, followed by Basidiomycota. The most frequently observed bacterial and archaeal functions relate to aerobic chemoheterotrophy, chemoheterotrophy and fermentation, while the fungal trophic categories most found in all individuals are pathotroph-saprotroph and pathotroph-saprotroph-symbiotroph. The considerable inter-individual variability revealed by our results suggests that when studying the microbiota of dung beetles, many individuals should be considered per species to accurately describe the community and to identify a consistent core microbiota. Furthermore, since fungi or bacteria produce different inter-individual ordinations, we suggest considering both microorganisms in future microbiota studies.